Согласно одной из версий, открытие храма датируется 1862 годом. Тогда храм носил название церковь Крестовоздвижения. Деньги на строительство святыни выделили графиня А. В. Ластовская и купцы Николай и Егор Мухановы.
Другой источник, справочная книга Курской Духовной Консистории, гласит, что церковь построена в 1863 году на средства А. В. Богданович.
Сейчас церковь – один из лучших образцов провинциального зодчества XIX века. Ее архитектурный облик сочетает в себе и элементы классицизма, и элементы русской архитектуры XVII века.
В 2010 году на территории храма была освящена небольшая часовня с источником в честь иконы Божией Матери Курская Коренная «Знамение».